Zabelle Sheran Sharm, Nữ hoàng xứ Bonta và là người canh giữ Trứng Rồng Đen (Ebony Dofus), luôn khao khát hợp nhất các quốc gia thuộc Thế Giới Mười Hai (World of Twelve). Tuy nhiên, sự trị vì bạo ngược cùng tham vọng quyền lực tột cùng của bà đã đẩy toàn bộ vùng đất vào cảnh lầm than. Một lời tiên tri do chính con trai bà là Shedar tuyên bố đã phán truyền về sự sụp đổ của Nữ hoàng, đồng thời báo trước rằng một cậu bé có đôi mắt màu xanh lam thăm thẳm sẽ chấm dứt triều đại tàn bạo này. Cậu bé đó chính là Welsh, một phụ bếp trẻ tuổi đến từ làng Brassica. Cuộc sống bình yên của Welsh hoàn toàn bị đảo lộn khi hắc long Asalar tấn công ngôi làng của cậu. Để cứu lấy thế giới, Welsh phải lên đường tìm kiếm Trứng Rồng Trắng (Ivory Dofus) — cổ vật duy nhất có đủ sức mạnh đánh bại Zabelle. Đồng hành cùng người bạn tri kỷ Béchamel và hai nhà phiêu lưu nổi tiếng Joris cùng Khan Karkass, Welsh dần khám phá ra thân thế thực sự của mình và chấp nhận sứ mệnh trở thành người anh hùng cứu thế. Họ phải cùng nhau đối mặt với những nguy hiểm khôn lường để giải thoát Thế Giới Mười Hai khỏi ách thống trị của Zabelle.
